- Sekretaris Pengendalian Operasional Pembangunan Republik Indonesia (1996-1998)
- Menteri Transmigrasi dan Pemukiman Perambah Hutan (PPH) di Kabinet Pembangunan VII (1998)
- Menteri Transmigrasi dan PPH di Kabinet Reformasi Pembangunan (1998-1999), serta merangkap sebagai Menteri Tenaga Kerja ad-interim.
Kemudian pada tahun 2001-2004, Hendropriyono menjabat sebagai Kepala Badan Intelijen Negara (BIN) di Kabinet Gotong Royong.

Hendropriyono juga penggagas lahirnya Sekolah Tinggi Intelijen Negara (STIN) Sentul Bogor dan Dewan Analis Strategis (DAS) BIN. Hendropriyono juga mengajar Filsafat Hukum di Sekolah Tinggi Hukum Militer Jakarta dan Universitas Bhayangkara Jakarta Raya dengan jabatan Lektor Kepala.
Hendropriyono juga menempati jabatan penting di sejumlah perusahaan, seperti:
- Chief Executive PT Adiperkasa Citra Lestari (2014-sekarang)
- Chairman Andalusia Group (2010-sekarang)
- Komisaris Carrefour Indonesia (2010-sekarang)
- Presiden Direktur PT Mahagaya (2009-sekarang)
- Chairman Hendropriyono & Associates (2004-sekarang)
- Chairman Blitz Megaplex (2009-2012)
- Chairman Hendropriyono Law Office (2000-2001)
- Presiden Komisaris PT KIA Mobil Indonesia (1999-2001)